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Abordagem eco-evolutiva para entender a influência das mudanças do clima e da paisagem em lagartos de formações abertas amazônicas
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Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA
Resumo
Mudanças ambientais vêm afetando os padrões ecológicos e evolutivos de várias espécies ao
longo da história. As flutuações climáticas de períodos geológicos dinâmicos como o
Pleistoceno (~2,6 Ma) moldaram a distribuição e diversidade de espécies e suas histórias
demográficas nas florestas neotropicais. Já no panorama atual, a influência humana está
intensificando as mudanças do clima e da paisagem e as consequências dessas rápidas
alterações ambientais já são observadas na biodiversidade. As principais respostas da
biodiversidade indicam modificações nas áreas de ocorrência das espécies para rastrear climas
favoráveis e ocupar novos habitats, alterando todo o ecossistema dessas regiões. Variações
genéticas sugerindo possíveis adaptações às condições ambientais locais também são esperadas,
contudo os processos adaptativos são lentos comparados à velocidade das mudanças ambientais
atuais, causando aumento dos riscos de extinção. Particularmente para répteis, condições
climáticas afetam diretamente a fisiologia, forrageamento, sucesso reprodutivo e,
consequentemente, a sobrevivência desses organismos. Tais riscos podem ser ainda mais
alarmantes em áreas suscetíveis a flutuações climáticas, alta fragmentação e forte ameaça pelo
uso da terra, como as formações abertas amazônicas. Ambientes com características específicas
como os habitats abertos podem abrigar espécies que não são encontradas em florestas de terra
firme adjacentes, como é o caso dos lagartos do grupo Cnemidophorus lemniscatus. O grupo é
composto por três espécies amazônicas: duas bissexuais, C. lemniscatus e C. gramivagus, e
uma partenogenética, C. cryptus. Contudo, são espécies crípticas e suas histórias evolutivas não
são bem conhecidas. Nesse contexto, nessa tese investiguei os impactos da variação do clima e
da paisagem em diferentes escalas temporais na ecologia, distribuição e diversificação do grupo
C. lemniscatus. Em um primeiro momento, com base em sistemática e biogeografia molecular,
delimitei as principais linhagens, estimei os tempos de divergência e investiguei a associação
entre a história demográfica desses lagartos e o surgimento das áreas abertas amazônicas.
Investiguei ainda a associação entre traços termais de sensibilidade ou resiliência às mudanças
ambientais das linhagens recuperadas e o ambiente. Recuperei seis linhagens, três delas
correspondentes às três espécies já descritas, e outras três ainda não nomeadas. Encontrei que
mudanças climáticas do Pleistoceno afetaram a história demográfica do grupo de maneira
congruente a que influenciaram a evolução das áreas abertas amazônicas. Identifiquei
conservatismo das tolerâncias térmicas entre linhagens, o que possivelmente facilita o
rastreamento de nicho e o estabelecimento de populações em novos ecossistemas abertos
disponíveis na paisagem. A partir das relações filogenéticas recuperadas, no segundo capítulo
investiguei a associação entre a variação genômica das três espécies e os fatores climáticos e
da paisagem, além de procurar por regiões do genoma que indicassem possíveis sinais de
seleção e adaptação local relacionados às características ambientais. Identifiquei associação
entre a composição genética neutra e adaptativa e a vegetação em pelo menos uma espécie (C.
lemniscatus). Nas outras duas espécies, a distância geográfica entre localidades explicou melhor
a variação genética, sugerindo que o ambiente não é tão importante na estruturação das
populações. Por fim, no terceiro capítulo, por meio de modelagem de distribuição híbrida,
estimei adequabilidade do habitat e riscos de extinção local induzidos por mudanças climáticas
globais, incorporando informações fisiológicas aos dados de ocorrência das espécies. Diferente
do esperado devido ao conservatismo das tolerâncias termais inicialmente encontrado, estimei
respostas distintas entre as espécies, com aumento de área adequada para ocorrência de C.
lemniscatus, mas diminuição para C. cryptus em cenários moderado e severo de emissão de
carbono para 2060 e 2100. Concluo que flutuações ambientais afetam a ecologia e evolução do
grupo C. lemniscatus em todas as escalas temporais e que mesmo grupos taxonômicos
aparentados podem ser afetados de modo distinto pelas mudanças ambientais. A abordagem
eco-evolutiva inovadora dessa tese traz importantes resultados para fomentar ações prioritárias
para conservação das áreas abertas naturais na Amazônia e sua biodiversidade associada.
Abstract
Environmental change has affected the ecological and evolutionary patterns of several species
throughout history. Climatic fluctuations during dynamic geological periods such as the
Pleistocene (~2.6 Ma) shaped species distributions, diversity, and their demographic histories
in neotropical forests, for example. In the current scenario, the consequences of the anthropic
intensification of climate and landscape change on biodiversity are already observed. The main
responses from biodiversity indicate range shifts to track favorable climates and occupation of
new habitats, altering entire ecosystems. Genetic variation suggesting possible adaptations to
local environmental conditions are also expected, however adaptive processes are slower than
the current environmental changes, increasing extinction risks. Particularly for reptiles, climatic
conditions directly affect the organism’s physiology, foraging, reproductive success, and,
consequently, their survival. Such risks can be even more alarming in areas more susceptible to
climate fluctuations, with high fragmentation and threat from land use, such as the Amazonian
open ecosystems. Environments with such specific characteristics as open habitats may harbor
species that are not found in adjacent forests, as the lizards from the Cnemidophorus
lemniscatus species group, which includes three Amazonian species: two bisexual, C.
lemniscatus and C. gramivagus, and one parthenogenetic, C. cryptus. However, they are cryptic
species and their evolutionary histories are not well known. In this context, in my thesis I
investigated the impacts of climate and landscape variation at different time scales on the
ecology, distribution, and diversification of the C. lemniscatus group. First, based on
systematics and molecular biogeography, I delimited the main lineages, estimated divergence
times, and investigated the association between demographic history and the emergence of
Amazonian open areas. I also investigated the association between lineage’s thermal traits
linked with sensitivity or resilience to environmental changes and the environment. I recovered
six lineages, three of them corresponding to the recognized species, and three others yet
unnamed. I found that Pleistocene climate change affected the demographic history of the group
in the same way that influenced the establishment of open Amazonian areas. I identified
conservatism of thermal traits between lineages, which possibly facilitates niche tracking and
population establishment in open ecosystems as they became available. From the phylogenetic
relationships recovered in the first chapter, in the second chapter I investigated the association
between genomic variation and climatic and landscape features, in addition to looking for
genomic regions that indicated possible selection and local environmental adaptation. I
identified association between neutral and adaptive genetic composition and vegetation in at
least one species (C. lemniscatus). For the other two species, geographic distances between sites
explained better the genetic variation, suggesting that the environment is not as important in
structuring populations. Finally, in the third chapter, through hybrid species distribution
modeling, I estimated habitat suitability and local extinction risks induced by global climate
change, by incorporating physiological information into species occurrence data. Unlike what
expected based on the conservatism of thermal tolerances found in the first chapter, I estimated
different responses between lineages, with an increase in the suitable areas for C. lemniscatus
occurrence, but a decrease for C. cryptus under moderate and severe carbon emission scenarios
for 2060 and 2100. I conclude that environmental fluctuations affect the ecology and evolution
of the C. lemniscatus group at all time scales and that even closely related taxonomic groups
can be affected differently by environmental changes. The innovative eco-evolutionary
approach of this thesis brings important results to foster priority actions for the conservation of
natural open ecosystems in Amazonia and their associated biodiversity.
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